Καλώς ήρθατε σε μια πόλη που ονομάζεται Black Hollow, όπου ζει ο ήρωας του The Upside Down, ένας έφηβος που ονομάζεται Eddie. Το αγόρι έχασε τον αγαπημένο του σκύλο Μπάντυ και αυτό συνέβη με φόντο την εμφάνιση παράξενων σκιών στην πόλη, που σταδιακά μετατρέπουν την πόλη σε φανταστική. Το κατοικίδιο πιθανότατα έχει βουτήξει σε μια από τις παγίδες-φαντάσματα και δεν μπορεί να βγει. Βοηθήστε το αγόρι να διασχίσει το μήκος και το πλάτος της πόλης, να επιβιώσει από ατελείωτα κύματα επιθέσεων από φανταστικά τέρατα και να βρει το κατοικίδιό του στο The Upside Down.